植物和它们的微生物共生体

亲密的联盟

亲密的联盟:植物和它们的微生物共生体

植物被细菌和真菌包围着，数量也比它们多。大多数对植物完全没有影响，有些是致病性的。少数与植物建立互利的合作关系(其中许多将在单独的教学工具文章中描述)。本文介绍了植物与一些有益微共生体之间的特殊关系。共生指的是生活在一起，包括从寄生的、致病的到互惠的相互作用。在这种情况下，我们用共生关系来指植物和微生物之间的有益关系。本文介绍了两种非常密切的共生现象:一种是发生在细菌(根瘤菌或弗兰克氏菌)与寄主之间的共生现象，从而产生固氮结瘤;另一种是两种不同类型的菌根真菌与寄主之间的相互作用，从而增强对养分的吸收。这些共生关系极大地提高了植物的成功，主要是通过提高自然和农业生态系统中吸收养分的能力。这些互惠共生的成功形成是一个复杂的过程，需要寄主植物和共生微生物的信号和识别、形态和生理反应以及生物化学的贡献。生物化学、遗传和基因组学的研究已经确定了植物和它们的微生物共生体之间的分子对话和相互作用，阐明了这些相互作用的进化历史，并揭示了它们的功能和维持的生物化学过程。在这篇文章中，我们描述，比较，和对比的主要类型的植物-微生物共生体，并描述了他们的进化起源的最新见解。

根瘤共生

生物固氮作用

地球大气中78%的氮以氮气的形式存在，氮气是一种异常稳定的三键分子。氮气必须转化为铵(NH4)或硝酸盐(NO3-2)，才能在生物学上发挥作用。从氮气中生产铵被称为固氮，通过工业过程、自然化学过程如闪电，以及固氮酶催化的生物固氮来实现。20世纪早期，一种工业固氮工艺被开发出来，称为哈伯-博施工艺，以年和年分别获得诺贝尔化学奖的弗里茨·哈伯和卡尔·博施命名。20世纪农业产量的增长大部分是使用哈伯-博施法生产的氮肥的结果。(进一步说，20世纪的人口增长大部分是农业产量增加的结果，因此直接依赖哈伯-博施固定氮)。哈伯-博世是一个极其耗能的过程，而化肥的使用会造成空气和水污染，因此人们对利用生物固氮来使用农业化肥非常感兴趣。

固氮能力(固氮生物型;字面上说，吃氮气)只存在于原核生物中。许多固氮细菌，如克雷伯菌和固氮杆菌，可以作为自由生物固氮。一些，如蓝藻细菌，可以与任何几种类型的大多是被子植物相关联。然而，氮转移到伴生植物的效率很低，而且蓝藻细菌不形成根瘤，只有一个例外。在这里，我们描述了根瘤菌和弗兰克氏菌，形成共生固氮结瘤的寄主植物。固氮结瘤的形成是一项真正的合作事业，需要伙伴双方的贡献，并非常有效地将固氮转移到寄主植物。

有两类结瘤细菌。

放线菌植物

与弗兰克氏菌属细菌联合形成固氮结瘤。与豆科植物一起形成根瘤的细菌是一个不同的群体，统称为根瘤菌。大多数根瘤菌只在共生根瘤内固氮，尽管有些根瘤菌可以在自由生存条件下固氮。根瘤菌瘤状豆类，除了一些根瘤菌也瘤状植物的属，这是由几个热带树种。由于根瘤菌在实验室中比较容易生长，而且一些豆类植物也适合遗传研究，因此我们对豆类植物和根瘤菌如何交流和合作形成固氮根瘤有了很好的了解。我们将先看这个特征很好的结瘤过程，然后再检查这个过程在其他生物体中发生的情况。

豆科植物与根瘤菌:分布与意义

豆类是有花植物的第三大家族，包括一些重要的经济作物，如大豆(Glycinemax)，豌豆(Pisumsativum)，小扁豆(Medicagosativa)，苜蓿(Medicagosativa)，花生(Arachishypogaea)和豆类(Phaseolusspp和Vignaspp)。并非所有的种豆科植物都是结瘤的;有证据表明，结瘤已经独立地多次出现在这个科和更广泛的植物王国中。对人类和其他动物来说，固氮豆类是蛋白质的重要膳食来源，蛋白质由含氮氨基酸组成。豆类能使农业土壤肥沃，因为并不是所有的固定氮都能收获;大量的氮残留在地下的根部，在那里被释放到土壤中，并被其他非固氮作物所吸收。

豆科植物的固氮作用与一种极其多样化的变形菌和变形菌群(统称为根瘤菌)有关，该群包括至少12个属(包括根瘤菌、中国根瘤菌和慢生根瘤菌)和70多种。有几个是密切相关的，而另一些则来自不同的细菌分支;根瘤菌的功能是由它们形成共生根瘤的能力来定义的。对自由生活的重氮营养体和根瘤菌的遗传和分子研究已经确定了固氮(nif)和结瘤(nod)所需的细菌基因。nif和nod基因通常出现在质粒或共生基因簇(共生岛)上，并被认为通过水平基因转移传播到不同的细菌;这些基因之间的联系要比它们所处的细菌的多样性紧密得多。

豆科植物和根瘤菌:通讯和信号

细菌与宿主的沟通:类黄酮和Nod因子

共生关系要求植物和根瘤菌之间进行广泛的交流。有些植物和细菌是高度专一的，只与一种其他物种相互作用，而另一些植物和细菌在选择相互作用的伙伴方面则更为广泛。这种选择性部分是基于双方产生的小的渗出化合物。植物根系向土壤中释放大量的化合物，包括许多被称为类黄酮的酚类化合物，其中一些是特定植物品种特有的。氮饥饿诱导一些类黄酮的产生，包括那些吸引根瘤菌的类黄酮。寄主植物类黄酮被认为与根瘤菌转录因子NodD蛋白结合，从而诱导nod基因的表达。有些nod基因编码合成nod因子所需的酶。Nod因子是脂质寡糖，由经过多种修饰的低聚几丁质主链和脂质部分组成。对普通Nod因子主链的修饰是多种多样的，在确定细菌结瘤植物的范围方面起着重要作用。附着在豆科植物根系上的根瘤菌分泌Nod因子，在寄主植物中引起适当的反应。

在一些模式植物中，如荷花和紫花苜蓿，根毛卷曲是一种早期和容易观察到的迹象，表明植物识别根瘤菌并对根瘤菌作出适当的反应。这提供了一个简单的分析，以确定植物和细菌突变缺乏这些早期通讯步骤。通过这样的分析鉴定的突变体包括荷花nfr突变体缺乏Nod因子反应和Medicagonfp突变体。NFR5和NFP编码同源的质膜LysM受体激酶，它们似乎是Nod因子受体，是Nod因子感知所必需的。NFR1(及其在Medicago中的同源基因LYK3)也编码相关的LysM受体激酶。这些蛋白质中微小的氨基酸变化改变了它们与Nod因子相互作用的特异性。与其他植物相比，NFR1和LYK3基因家族在豆科植物中得到了扩增。尽管在豆科植物中的研究表明，这些蛋白质对根瘤菌的感知具有特异性，但在Parasponia中，NFR5/NFP似乎也参与了对丛枝菌根(AM)真菌的识别。有趣的是，豆科植物Nod因子受体也介导了一些对卵菌和真菌病原体的免疫应答，但目前尚不清楚是哪些病原体效应物触发了这些应答。

Nod因子和Nod因子信号与Myc因子和Myc信号通路参与菌根共生关系非常相似，这可能已经存在了约亿年，表明Nod因子信号来源于这种更古老的共生关系。虽然大多数根瘤菌通过Nod因子与寄主进行交流，但也有一些不是。缺乏Nod因子的根瘤菌可以通过包括激素在内的其他信号启动根瘤的形成，下面将进一步讨论。最近的证据还表明，在没有Nod因子的情况下，III型分泌系统可以触发结瘤程序，该系统将毒力因子传递到宿主体内;然而，相关效应仍有待发现。

常见的SYM路径

在Nod因子感知的下游，一个导致结瘤形成的信号转导通路已经在很大程度上通过遗传研究被确认。至少八种形成根瘤所必需的早期基因，也是与菌根真菌共生关系所必需的，这表明真菌和细菌共生的共同进化起源。该途径现在被称为共同共生途径，基因被称为SYM基因。虽然从基因上来看，共生是必需的，但其中许多基因的确切功能仍不确定。其中一个编码受体样激酶称为共生受体样激酶(SYMRK)。SYMRKs是一种跨膜蛋白，具有功能未知的胞外结构域、胞外富亮氨酸重复结构域和胞内蛋白激酶。尽管它们类似于受体，并且是Nod因子信号传导所必需的，但基因突变并不会阻止所有Nod因子诱导的反应。这些蛋白质的配体还没有被鉴定出来，也不清楚它们的作用是什么。SYMRKs存在于不同的系统发育植物中，在结构域配置和结瘤倾向之间存在着有趣的相关性。具体地说，豆科植物中的symrk具有根瘤菌结瘤所必需的额外区域，而与菌根共生有关的syrmk则没有这种额外区域。

另一种常见的SYM基因编码一种钙钙调蛋白依赖性蛋白激酶(CCaMK)(下文将进一步描述)和一种被认为是CCaMK磷酸化靶点的核蛋白CYCLOPS。其他SYM基因包括CASTOR和POLLUX，它们编码密切相关的阳离子通道(以神话中的特洛伊的海伦的孪生兄弟命名)。此外，编码共生性核孔虫的基因(NUP85、NUP和NENA)已被从遗传学上确定为共生性的必要条件。核孔蛋白是核孔的组成部分，在细胞质和细胞核之间的信号、RNA和/或蛋白质的运动中起作用。总的来说，这些基因勾勒出了一条从质膜到细胞核的信号转导通路。定义常见SYM蛋白功能的工作正在进行中。

钙信号

Nod因子在宿主根毛和表皮中引起钙尖反应。钙是许多细胞信号广泛使用的第二信使。由于高浓度的钙离子可以隔离在膜结合的隔间或细胞外，当钙通道打开时，细胞质钙离子浓度迅速增加。在使用Nod因子1分钟内，由于钙内流，可以在根毛的尖端观察到细胞内钙的短暂增加。随后，在10~30min内，可在细胞核和细胞核周围的细胞质中检测到钙振荡。

钙尖峰是钙水平的振荡由循环钙21释放和再摄取。钙振荡可以携带有关其振幅和频率的信息(类似于包含在声波中的信息)。在苜蓿中，根瘤菌和菌根真菌诱导核质和细胞质附近的钙振荡，在放线菌植物中，弗兰克氏菌(诱导钙振荡。因此，钙信号是每个共生途径的组成部分。钙振荡被认为可以被CCaMK解码。CaM是一种钙调控蛋白，当与钙结合时，可以与其他蛋白质相互作用，影响它们的活性。影响CCaMK的功能缺失突变导致对根瘤菌和菌根真菌的共生反应缺陷。在没有根瘤菌的情况下，CCaMK功能获得突变可以诱导自发结瘤。CCaMK被认为特异性磷酸化其他蛋白，包括CYCLOPS，并直接或间接影响几个转录因子的活性，这些转录因子调节Nod因子诱导的转录。其中包括参与细菌进入和结瘤发育的早期和晚期结瘤蛋白基因，以及氮固定和功能基因。

豆科植物与根瘤菌:细菌侵入与根瘤发育

根瘤菌和寄主之间的信号交换导致根瘤菌发育的开始，这可以被认为是两个不同的过程:细菌进入植物(感染)和根瘤菌的发育和分化。在很大程度上，这些项目在遗传上是可分离的。

细菌进入、感染线形成和类细菌分化

细菌感染是细菌进入发育中的结瘤的过程，是一个多步骤、多样的过程。一些根瘤菌通过表皮细胞层的裂缝进入，如侧根出芽部位，但最常见的进入方式是通过根毛，通过被称为侵染丝的特殊结构进入。在侵染线形植物中，Nod因子诱导根毛卷曲向感知部位，将根瘤菌困在一个小口袋中，高浓度的Nod因子可在其中积累。根毛开始形成侵染线，侵染线是细胞质膜和植物细胞壁的内陷。根瘤菌通过侵染线移动，进入植物体内后分裂并增加数量。从拓扑结构上讲，细菌仍然在植物外面，因为此时它们还没有穿过植物的膜。感染丝的生长维持依赖于Nod因子和其他细菌因子，包括分泌蛋白、细菌细胞壁和外膜定位蛋白和碳水化合物。缺乏适当的细胞表面信息的根瘤菌可以引起植物的防御反应，并且/或植物可以阻止侵染丝的形成。缺乏启动感染的植物突变体显示需要Nod因子感知以及参与细胞骨架重组和膜运输的基因。

有些根瘤菌不依赖根毛和侵染丝来侵染植物。当细菌在表皮细胞之间移动时，就会进入表皮。最初通过裂缝进入的细菌可以在细胞间(细胞间)进入根皮层或通过感染线进入。与根发进入相比，裂纹进入对Nod因子信号的依赖性较小。

无论是否在侵染线内，根瘤菌都进入根的皮层细胞并进入发育中的根瘤原基细胞。当细菌进入植物细胞时，它们被包裹在一层植物原生质膜中，即类细菌周膜，这一过程类似于内吞作用。由包裹在类细菌周膜中的细菌组成的类似器官的结构称为共生体。在侵染过程中，细菌在形态和生理上分化为能够固氮的类杆菌。在一些植物中，一些细菌进行不可逆的、终末的分化，包括膨胀和内部复制(基因组复制而不进行细胞分裂)。在其他植物中，根瘤菌可可逆地分化为拟杆菌;它们不会在结瘤消失后恢复繁殖能力。有趣的是，根瘤菌的发育结果是由寄主植物决定的;例如，同一品系在紫花苜蓿或豌豆中会发生最终分化，而在荷花中则不会。植物产生的结瘤专化的富含半胱氨酸的肽已经被鉴定来调控这一发育结果。对于寄主来说，诱导拟杆菌容忍复制可能是有利的，因为在这种形式下，它们可能有更高的代谢率，可能不太可能“欺骗”(下文将进一步讨论)。

结瘤的形态和发育

结瘤在发育和形态上各不相同，很大程度上取决于它们所生长的植物。豆科植物的根瘤形成于根皮层，周围排列有维管组织。结瘤可以是确定的，有一个持久的分生组织，或确定的结瘤。定型结瘤形成于细胞分裂活动后的细胞扩张，通常呈球形。在确定结瘤内的类杆菌的发展是有点同步和同质的。热带豆科植物，包括大豆和日本豆科植物(非倒立无重复分枝)，通常形成球形定型结瘤。与此相反，不确定根瘤表现出发育活动的梯度，细胞分裂在持久的根瘤分生组织、根瘤菌侵入植物细胞的区域、增殖区、固氮区和衰老区进行。温带豆科植物，如豌豆和苜蓿(倒立无重复分枝)，通常形成细长的不确定结瘤。根瘤的发育似乎受到植物激素的控制，特别是生长素和细胞分裂素的相关反应。激素在结瘤发育中的作用的证据来自于一些研究，包括极地生长素运输抑制剂引发结瘤的研究。生长素似乎被重定向到一个初始的根瘤，通过重定向的生长素运输机械由根瘤菌。此外，在没有根瘤菌的情况下，细胞分裂素受体的功能获得突变导致组成性结瘤的形成，以及LHK1细胞分裂素受体的功能缺失阻碍了结瘤的形成。独角金内酯和茉莉酸(JA)在结瘤中的作用也有越来越多的证据。JA信号被认为通过遮荫响应机制控制根系对光的应答，该机制感知到茎部远/远红的比例，并将信息发送到根系。在遮荫条件下(低红光/远红光比)，JA-Ile向根系的转移减少，抑制了结瘤。尽管不是必需的，独角金内酯似乎能刺激豌豆根部的结瘤。然而，JA和独角金内酯影响结瘤的分子机制尚不清楚。

最后，在一些豆类植物中，在茎和根上都有固氮的结瘤，例如田菁。根瘤菌通常通过根毛进入田菁根系，但当根毛的形成被水淹抑制时，或在茎中，根瘤菌通过表皮裂缝进入。这种田菁系统允许根瘤菌的遗传解剖和对根毛进入和裂纹进入程序的寄主要求。同样，对Medicago和Lotus和其他模式豆科植物的遗传研究使我们能够区分根瘤菌进入和根瘤发育的要求。如前所述，在没有根瘤菌的情况下，CCaMK或细胞分裂素受体的功能获得突变可以刺激根瘤的形态形成。利用这些获得功能的突变体进行的研究导致了一种模型，在这种模型中，细菌进入和根瘤的器官形成是通过相互关联但大体上平行的途径发生的。

豆科植物与根瘤菌:共生的协调

共生固氮需要团队合作

宿主与拟杆菌之间的相互作用是复杂的。共生固氮是一个共享的代谢过程，需要双方的参与。细菌提供必需的酶，即固氮酶。植物主要以二羧酸(苹果酸和琥珀酸)的形式为拟杆菌提供能量。它们代谢释放的能量被用来合成固氮酶所需的大量ATP;直接固氮需要16molATP/molN2的固定。

这种酶的固氮酶被分子氧灭活。固氮类细菌需要氧气来氧化磷酸化产生ATP，但也必须在低氧环境中维持固氮酶的功能。豆科植物产生leghemo红蛋白，一种类似肌球蛋白的氧运输蛋白，而与豆科植物不同的共生植物产生相关的血红蛋白。血红蛋白是一种高效的氧气转运体，它能够为类杆菌提供高通量的氧气，尽管氧气利用率低(理想的氮固定条件)。缺乏血红蛋白生产的植物是可行的，但不能进行共生固氮。

大多数根瘤菌无法在根瘤外固定氮，而且它们似乎缺乏产生柠檬酸人的必要基因，这是一种固氮酶的必要辅助因子。细菌nifV基因编码柠檬酸人合酶。自由生活的重氮营养体具有nifV基因并产生柠檬酸homo，但专性根瘤菌共生体没有。相反，柠檬酸homo是由宿主植物提供的。在缺乏柠檬酸人生产的莲子突变体中的根瘤菌不能固定氮，但可以通过添加植物或重氮营养型柠檬酸人合酶基因来拯救。有趣的是，为数不多的能够独立固氮的根瘤菌之一，块根固氮菌携带nifV基因。一旦根瘤菌进入寄主细胞并分化为类杆菌，它们的大部分代谢途径被关闭，它们的生存依赖于寄主提供的营养物质。植物为拟杆菌提供有机酸作为呼吸和产生ATP的底物。类杆菌向植物细胞输出固定氮，如NH41+，通过类杆菌周膜运输，然后通过Gln合成酶与氨基酸Glu结合形成Gln。在类细菌中，Gln合成酶的表达被关闭，这意味着类细菌不能将NH41+合并到氨基酸中，而是依赖其宿主以氨基酸的形式获取有机氮。这被认为是共生固氮能如此高效地为植物提供氮的原因之一;根瘤菌将其全部输出。相比之下，在与固氮细菌松散结合的植物中，如蓝藻细菌，固氮大部分被细菌保留下来。

在许多方面，共生体的功能就像植物细胞的固氮细胞器。比较共生体与线粒体和质体是有趣的。线粒体是利用氧气的细菌衍生的细胞器，叶绿体是利用二氧化碳的细菌衍生的细胞器，而共生体可以被认为是利用N2的类似的细胞器样结构。线粒体和质体是原核内共生体的后代，它们在植物细胞中存活了超过10亿年，随着时间的推移，内共生体已经失去了独立生存的能力。它们的生存和繁殖完全依赖于真核宿主细胞，甚至在某种程度上，它们的许多基因已经迁移到细胞核中，编码的蛋白质必须被输入细胞器中。相比之下，共生体是一种较新的类似于器官的结构，不会代代相传，而且每个寄主植物都必须从头感染细菌。

寄主控制的结瘤

固氮是一种代谢昂贵的反应。细菌进入、根瘤形成和固氮都是由寄主植物随时控制的。这些控制是系统地和在单个结瘤的水平上进行的。例如，在富氮土壤中生长的植物会抑制根瘤的形成。氮素利用率抑制感染、结瘤发育和固氮，尽管其调节机制大部分尚不清楚。一旦结瘤形成，单个结瘤如果不能提供固定氮就会被“制裁”。此外，根瘤的总数可以通过一种称为自动结瘤调节(AON)的系统调节机制来调节植物对氮的需求。

目前的AON模型主要基于遗传和嫁接研究表明，根瘤菌的初始感染导致信号从根转移到茎;然后，这个信号在茎中被解码，激发出一个从茎到根的信号，从而抑制进一步的结瘤。我们理解结瘤的自动调节的关键是鉴定了几种植物的高结瘤突变体，这导致鉴定了一种与第一次从拟南芥中鉴定的CLAVATA1(CLV1)高度同源的高Leu-rich重复受体样激酶。在拟南芥中，CLV1调节分生组织的大小，并作为CLV3编码的一种短肽(CLE)的受体。已经从豆科植物中鉴定出一组CLE编码基因，其中一些基因是对根瘤菌接种的反应而诱导产生的，还有一些基因可以系统地减少根瘤菌数目。最近，这些豆科植物的CLE肽被证实与自调节受体样激酶结合，从而触发AON。有趣的是，这些基因中的一些也被硝酸盐诱导，这表明在充满氮气的条件下cleelike抑制结瘤形成的作用。推测的杆状形成抑制剂尚未可知。如果一方不能履行自己的职责，互惠的伙伴关系就会破裂。一种充满细菌的根瘤从植物中吸收营养但不为植物提供氮，它本质上是一种寄生虫。植物有处理这种情况的机制，制裁不出口氮的结瘤，限制它们的生存能力和有害影响。制裁可能包括限制周围细胞对氧的渗透性，从而限制结瘤的生长。加强互惠共生的系统是不精确的，因为宿主的制裁对一个根瘤内的所有根瘤菌都起作用，而允许自由装载的非固氮根瘤菌在混合根瘤菌群中存活。此外，根瘤菌在寄主不合作的情况下会失去选择的自由，无法继续生存。有人提出，通过微调执行互惠共生的策略，可以提高固氮效率。

根瘤共生:超越豆科植物

大量的结瘤豆科植物和它们的经济重要性意味着它们已经成为深入研究的焦点。然而，观察多个系统中的生物过程总是有益的，有助于确定哪些元素被保存。我们有两个很好的系统来比较豆科植物和根瘤菌的结瘤情况:山麻黄和放线菌植物。

山麻黄植物和根瘤菌

旁棘龙是唯一的属以外的豆类瘤由根瘤菌和只是遥远的有关豆类。所有的证据都表明，结瘤是在帕拉索尼亚和豆科植物中独立产生的。根瘤菌在细胞间进入山黄麻属植物并将氮固定在感染丝中，这些感染丝附着在质膜上，这是一种比豆科植物中发生的更为原始的共生关系。山黄麻属植物根瘤菌的感染需要Nod因子，这意味着在这个谱系中，NFR基因被独立地招募来识别根瘤菌的Nod因子。这是一个特别有趣的系统，在该系统中，我们可以研究如何将其他非豆科植物转化为根瘤菌共生的寄主。

放线菌植物和佛兰克氏菌。

另一种非豆科共生关系涉及一种革兰氏阳性菌——弗兰克氏菌，它与被子植物8科中种被称为放线菌植物有关。在豆科植物中，结瘤主要来源于根皮层，并与中柱鞘有一定的接触，周围有维管束浸润;而在放线菌属植物中，结瘤本质上是来源于中柱鞘细胞层的改良侧根，具有中央维管束系统。尽管根瘤的发育起源不同，但弗兰克氏菌-放线菌植物共生关系依赖于共同的SYM基因。

大多数放线菌属植物是乔木，包括桤木和木本灌木，不容易接受遗传研究。由于它们具有共生固氮的能力，放线菌常生长在营养不良的土壤或受干扰的地区，在某些地区可以成为重要的木材来源。例如，在新几内亚，木麻黄作为木材已经被种植了多年。麦里卡是原产于北欧和北美北部的一种具有药用价值的放线菌属植物，肾菊是一种用于性别鉴定的放线菌属植物。弗兰克氏菌和放线菌植物的遗传资源不如根瘤菌和豆科植物发达。弗兰克氏菌是丝状细菌，由于其生长缓慢，很难培养，但最近通过对三种Frankia物种的基因组测序，对这种共生关系的理解取得了进展。有一些证据表明，植物产生的类黄酮可能在放线菌类植物中参与这种信号传导，就像在豆科植物中一样。然而，在弗兰克氏菌基因组中没有发现合成Nod因子所需的基因，也没有实验数据表明Frankia产生Nod因子。有趣的是，弗兰克氏菌在选择植物寄主方面比根瘤菌更混乱。无论弗兰克氏菌产生什么信号，都可能使它们有更广泛的寄主范围，然后Nod因子产生根瘤菌。研究放线菌共生需求的遗传工具刚刚开发出来，最近对放线菌植物木麻黄的RNA干扰研究表明，放线菌共生依赖于SYM基因SYMRK。

根据寄主植物种类的不同，弗兰克氏菌通过根毛或细胞间过程进入寄主植物细胞内。通过根毛进入引起感染丝的形成，其中弗兰克氏菌菌丝嵌入在细胞壁样基质中。这些弗兰克氏菌菌丝广泛分枝于根皮层细胞内，形成一个前根瘤，然后进入细胞内的放线菌根瘤。当弗兰克氏菌感染细胞间时，未形成结瘤前。在放线菌根瘤内，弗兰克氏菌丝形成共生的囊泡，氮固定在囊泡内。与大多数根瘤菌相比，弗兰克氏菌还可以在自由生存状态下固定氮。

根瘤共生:概述

许多原核生物都有固定氮的能力，少数原核生物进一步获得了用固定氮交换光合产物和在特殊共生结瘤中居住的能力。究竟是什么过程使这些少数细菌与植物形成共生关系，至今仍有许多悬而未决的问题。最近的研究表明，植物与细菌的共生关系源于一种更古老的植物与真核菌根真菌的共生关系，因此我们对这种共生关系的起源有了更好的认识。

植物和菌根真菌

植物参与多种不同形式的共生菌根真菌。在每种情况下，植物与菌根真菌的联系可以大大增加与土壤的表面接触(多达倍)，促进养分的吸收。这种增加的表面接触可以增强植物吸收水分和营养物质的能力，也可以增强植物的抗旱能力。在磷酸盐的同化过程中，这种共生关系是特别重要的，因为磷酸盐常常是植物生长的一种限制养分。植物从土壤中吸收磷酸盐，并将其并入ATP和其他小分子和大分子中，如核酸和膜成分。植物的根毛和其他表皮组织中有磷酸盐转运体，但由于磷酸盐是一种带电离子，土壤流动性很低，所以植物周围的土壤很快就会枯竭。在大多数情况下，共生真菌通过光合作用从寄主植物中获得糖类。

AM共生:分布

AM真菌是一种小型单系真菌群，即肾小球。大约70%到80%以上的植物物种被认为与AM真菌有共生关系。多项证据表明，与AM真菌共生的能力源于陆地植物的共同祖先，而那些没有参与共生的植物(如拟南芥)已经丧失了这种能力。AM共生关系非常早期起源的证据来自于早期陆地植物化石;距今4.6亿年前。现存陆生植物(从地本植物到被子植物)中广泛分布的共生关系，与它是一个古老的特征相一致，进一步的证据来自于苔藓植物中存在的功能共生基因(包括编码CCaMK、污染型和CASTOR-like阳离子通道的基因、CYCLOPS)。也就是说，这些来自Haplomitriumgibbsiae和其它苔类基因的拷贝可以在功能上拯救被子植物的相应突变体。因此，AM真菌很可能是植物最古老的共生伙伴，而且，正如下面将要讨论的，似乎其他形式的共生是从它衍生出来的。

AM共生:信号

AM真菌是专性共生体。真菌孢子可以在土壤中发芽产生菌丝，但它们不会生长太多，直到它们看到附近的植物根。5年，植物单脚金内酯激素被鉴定为AM真菌识别的根系分泌信号。在接触单脚金内酯时，真菌菌丝广泛分枝，便于与根接触。AM真菌很难在实验室培养，这使得它们的遗传分析比其他微生物共生体慢。例如，独脚金内酯的真菌受体尚未被识别，其感知下游的信号通路仍未被识别。实验研究表明，真菌源性因子可诱导植物的转录反应。与Nod因子类似，这些被称为Myc因子。来自花叶内血管球的Myc因子刺激了苜蓿的根反应，已被化学定义为一种修饰的可溶性脂质寡糖，类似于Nod因子。是否所有Myc因子都具有这种基本结构仍有待确定。由于不同的研究产生了不同的结果，也不清楚LysM区域推定的Nod因子受体在多大程度上参与了Myc因子的感知。

豆科植物如豌豆、M.truncatula和L.japonicus强大的遗传资源已被应用于AM共生体通路的解剖，揭示了古老的真菌共生体和较新的细菌共生体需要相同的SYM信号转导通路。这两种微共生体在根毛中诱导相似但不同的钙振荡的观察结果支持了遗传学研究。这些研究和其他研究都指向一个模型，在这个模型中，与AM真菌共生所必需的祖先植物中的SYM基因被用来支持更近期的细菌共生。共生:丛枝的形成和功能随着信号的交换，真菌菌丝增加分枝和植物的根导致它们的物理接触。这种真菌会形成一种叫做菌丝足的结构，使真菌能够进入植物。在某些方面，它类似于附着胞(一种由致病性真菌形成的穿透结构)，但很明显，植物帮助菌根真菌进入。植物表皮细胞通过一系列的特征性变化对真菌作出反应，形成一个预透器，其本质是由肌动蛋白微管、内质网和质膜组成的鞘，真菌通过该鞘渗透细胞。在根内皮层细胞内，真菌菌丝广泛分枝形成树状的枝。一种特殊的植物衍生膜被称为花枝周围膜，它围绕着真菌，并通过它交换营养。植物磷酸转运蛋白已被鉴定为特异性定位于丛枝周膜。任何一株小树都只能存活几天，在此之后，它会衰老和枯萎，而植物细胞却完好无损。因此，长期持久的共生关系涉及到根皮层细胞内反复异步形成的树状芽。

互惠主义的关系本质上是不稳定的，因为任何一方都可以轻易地利用对方，只索取而不给予。在缺乏从真菌吸收磷酸盐所需转运体的植物中，在某些条件下，真菌不能增殖或存活，共生关系终止。植物可以同时与几种菌根真菌相联系，一个菌丝网络也可以与几种植物相联系。在给予选择的前提下，植物和真菌都会预先向合作伙伴提供营养，而合作伙伴提供充足的营养作为交换。这种真正互惠共生的持续强化可能是植物-AM菌共生关系持续了近5亿年的原因之一。

外生菌根共生

一种不同类型的共生发生在许多树木和另一种不同的真菌群之间，即外生菌根真菌(EM)。它们的名字源于这样一个事实，即真菌能穿透根细胞之间，但不能进入根细胞(AM真菌有时被称为内生菌根真菌)。EM真菌在系统发育上是多种多样的，可能包括多达个物种。它们与植物形成共生关系的能力被认为是在过去的1.5亿到1.8亿年间独立出现过几次。只有3%()的植物种类与EM真菌形成关联，但这包括大多数温带森林树种。常见的EM树有裸子植物，包括松树(Pinus)和云杉(Picea)，以及被子植物，如杨树(Populus)、桉树(eucalyptus)、山毛榉(Fagus)和桦树(Betula)。其中一些(如杨树)也形成共生体。与EM真菌的联系被认为是非常重要的对寄主植物的适应度，给予增强营养吸收和保护从病原微生物。

EM真菌大多生活在地下，但它们巨大的多细胞生殖结构向上推到土壤表面，释放孢子。许多可食用的蘑菇，如鸡油菌(Cantharelluscibarius)、牛肝菌(Boletusedulis)和毒死帽蘑菇(Amanitaphalloides)，都是EM真菌的子实体。一些食用菌，包括稀有和昂贵的松露(Tuberspp)，在经济上非常重要，但它们的数量在过去一个世纪里一直在下降，原因有很多，包括过度捕捞、空气和土壤污染，以及森林生态系统的人口变化。

EM真菌形成一个密集的网络称为哈迪网，包围植物的根，并渗透到根细胞之间。它们与植物的结合是兼性的，这意味着(1)它们既能独立生活，也能共生生活;(2)它们更易于接受基因组学和实验研究。8年和年，对两种EM真菌—双色蜡蘑Laccariabicolor和黑孢块菌TubermelanosporumVittad(宝贵的黑松露)的基因组进行了测序，揭示了它们共生的分子本质。与密切相关的非EM真菌相比，由于转座子的增殖，共生体显示出基因组大小的大幅增加。与此同时，一些基因家族的拷贝数显著减少，尤其是那些专门用于植物细胞壁降解的编码酶。推测最大限度地减少植物细胞壁的降解对于EM真菌避免引发植物防御反应的能力至关重要。到目前为止，真菌与宿主之间识别和建立共生关系的信号交换才刚刚开始被揭示。

其他真菌的共生,

一些兰花和一些杜鹃花科的植物，包括茶(Camelliasinensis)和蔓越莓(Vacciniummacrocarpon)，与其他真菌群形成菌根。杜鹃花类菌根真菌在其宿主极细的毛根的表皮细胞中形成密集的菌丝。兰花菌根共生的不同寻常之处在于，在共生的某一时刻，真菌为植物寄主提供碳水化合物。兰花的种子非常小，缺乏大多数种子所拥有的营养储备。在自然条件下，兰花的种子需要它们的真菌伙伴来萌发(共生萌发)，而幼苗在开始光合作用之前也依赖它们的伙伴来获得营养。种子在含糖培养基上萌发可以减轻对真菌共生体的需求。在这一点上，参与建立这些共生体的分子相互作用仍然未知。

总结及未来研究

植物的微生物共生体提高了植物对养分和水分的吸收，使植物能够利用氮的最丰富来源氮气，并以其他多种方式促进植物生长。我们开始理解这些共生相互作用的复杂性，这需要宿主和共生微生物的相互识别，特殊的组织或器官的发展，伴侣双方的生理变化，以及确保双方对互惠共生做出贡献的过程。遗传和基因组研究以及参与不同共生体的共同SYM基因的鉴定表明，古老的AM共生体反应通路是其他共生体进化的基础。

我们目前的认识大多来自于对少数几对生物体的深入研究，而实际上存在着成千上万种可能的不同组合。我们对AM共生关系的理解大多基于对被子植物的研究，但我们相信，这些相互作用在植物进化过程中一直存在，早在被子植物出现之前。这些过程是如何发生在没有根的植物，如苔藓?EM共生体是如何进化的?AM共生体有哪些共同的特征?什么特征需要让EM真菌成为共生，同时保持自由生活的能力?与EM真菌一样，根瘤菌的共生体也是兼性的。研究表明，根瘤菌的基因组异常巨大，使它们能够在土壤、植物细胞间隙和根瘤等不同的栖息地生存。除了nif和nod基因，还有哪些关键基因是原核生物成为共生体所必需的?Frankia的共生计划与根瘤菌的有多相似?环境条件如何影响共生关系的产生和建立?农业实践对共生关系的成功有什么影响?

最后，我们需要运用我们对植物及其微共生体的理解来提高粮食产量，减少农业对环境的影响。通常的做法是在农业土壤中接种细菌和真菌的微共生体，以使它们的有效性不限制共生体的建立。共生所带来的好处能扩展到其他植物物种吗?例如，重要的谷类作物(水稻、小麦和玉米)能否通过转基因形成根瘤?固氮谷物将具有改善人类营养和减少生产、运输和施用合成肥料的需求的双重好处。尽管遗传和基因组方法已经揭示了一组涉及共生的核心基因，但很明显，系统中存在功能冗余，而且我们还没有完全了解它是如何工作的。例如，植物对根瘤菌和AM真菌的反应非常不同，尽管这两种反应都需要CCaMK、CASTOR/污染性阳离子通道和CYCLOPS。同样清楚的是，除了Nod和Myc因子外的共生信号也参与了识别，但我们还不清楚这些是什么以及它们是如何被感知的。关于不同的植物如何以及为什么会产生不同类型的结瘤，有一个有趣的悬而未决的问题。不确定的或确定的豆科根瘤的遗传基础是什么?或者根瘤形成于根皮层，而不是起源于中柱鞘的放射瘤的遗传基础是什么?哪种类型的根瘤更容易被设计成不结球的植物?考虑到每年约有万吨氮被固定用于工业肥料，消耗了全球2%的能源供应，我们有充分的理由提出这些问题。

细菌和真菌包围着，数量也比它们多。大多数对植物完全没有影响，有些是致病性的。少数与植物建立互利的合作关系(其中许多将在单独的教学工具文章中描述)。本文介绍了植物与一些有益微共生体之间的特殊关系。共生指的是生活在一起，包括从寄生的、致病的到互惠的相互作用。在这种情况下，我们用共生关系来指植物和微生物之间的有益关系。本文介绍了两种非常密切的共生现象:一种是发生在细菌(根瘤菌或弗兰克氏菌)与寄主之间的共生现象，从而产生固氮结瘤;另一种是两种不同类型的菌根真菌与寄主之间的相互作用，从而增强对养分的吸收。这些共生关系极大地提高了植物的成功，主要是通过提高自然和农业生态系统中吸收养分的能力。这些互惠共生的成功形成是一个复杂的过程，需要寄主植物和共生微生物的信号和识别、形态和生理反应以及生物化学的贡献。生物化学、遗传和基因组学的研究已经确定了植物和它们的微生物共生体之间的分子对话和相互作用，阐明了这些相互作用的进化历史，并揭示了它们的功能和维持的生物化学过程。在这篇文章中，我们描述，比较，和对比的主要类型的植物-微生物共生体，并描述了他们的进化起源的最新见解。